Cáo đỏ HokkaidoTìm thấy biển cả với thanh Tenkei (天瓊を以て滄海を探るの図, Tenkei o motte sōkai o saguru no zu?). Tranh của Kobayashi Eitaku, 1880–90 (MFA, Boston). Izanagi ở bên phải, Izanami ở bên trái.

Nguồn gốc của việc thờ phụng Inari không hoàn toàn rõ ràng. Việc sử dụng đầu tiên chữ kanji ngày nay được ghi chép lại của tên gọi Inari, có nghĩa "mang gạo", (nghĩa đen "việc tải gạo") là ở trong Ruijū Kokushi vào năm 892 AD. Các bộ kanji khác với cùng cách phát âm, hầu hết trong số đó chứa một tham chiếu đến gạo, được sử dụng sớm hơn, và hầu hết các học giả đồng ý rằng tên Inari có nguồn gốc từ ine-nari (trồng lúa) (稲成り, ine-nari (trồng lúa)?).[8] Việc thờ phụng Inari được biết là đã tồn tại từ năm 711 AD, ngày thành lập chính thức của đền thờ ở Núi Inari tại Fushimi, Kyoto. Các học giả như tin rằng sự thờ phụng đã được thực hiện nhiều thế kỉ trước thời điểm này; họ cho rằng bộ lạc Hata đã bắt đầu thờ phượng chính thức Inari như một kami về nông nghiệp vào cuối thế kỷ thứ 5.[9] Tên gọi Inari không xuất hiện trong thần thoại Nhật Bản truyền thống.[10]

Vào thời kỳ Heian, việc thờ phụng Inari bắt đầu lan rộng. Năm 823 AD, sau khi Thiên hoàng Saga dâng chùa Tō-ji cho Kūkai, người sáng lập giáo phái Phật giáo Chân Ngôn Tông, họ sau này chọn Inari là kami bảo vệ ngôi chùa.[9] Năm 827, triều đình xếp Inari vào hạng thứ năm, việc sau này giúp vị thần được biết đến rộng rãi hơn ở kinh đô. Thứ hạng của Inari sau đó được tăng lên, và vào năm 942, Thiên hoàng Suzaku xếp Inari hạng nhất như sự biết ơn nhờ việc khắc phục những cuộc nổi loạn. Thời điểm này, đền thờ Fushimi Inari-taisha năm trong hai mươi hai đền thờ được chọn bởi triều đình để nhận được sự bảo trợ của hoàng gia, đây là một vinh dự cao quý.[11] Đền thờ Inari thứ hai, Takekoma Inari, được hoàn thành vào cuối thế kỷ thứ 9.

Độ phổ biến của Inari tiếp tục được tăng lên. Đền Fushimi, đã trở thành một địa điểm hành hương nổi tiếng, lúc này đạt được danh tiếng rộng khắp khi trở thành một địa điểm hành hương của hoàng gia vào năm 1072. Năm 1338, lễ hội của đền thờ được được cho là cạnh tranh với Lễ hội Gion với vị thế huy hoàng.[12]

Năm 1468, trong Chiến tranh Ōnin, toàn bộ quần thể đền Fushimi bị thiêu rụi. Việc xây dựng lại tốn mất ba mươi năm; tòa nhà mới được phong thánh vào năm 1499. Trong khi quần thể cũ thờ ba kami trong các tòa nhà riêng biệt, quần thể mới thờ năm kami trong một tòa nhà duy nhất. Đền thờ mới cũng lần đầu tiên bao hàm một ngôi chùa Phật giáo, và chức vụ tu sĩ trông coi đền thờ cũng được mở rộng ra bao hàm cả Gia tộc Kada.[13]

Tượng kitsune trang trí bằng một cái yếm bằng vàng mã màu đỏ ở một Thần xã tại Lâu đài Inuyama. Nhiều lâu đài ở Nhật Bản có đền thờ Inari.

Trong thời kỳ Edo, việc thờ phụng Inari lan rộng trên khắp Nhật Bản; điều này trở nên đặc biệt nổi bật ở Edo.[14] Smyers quy sự lan rộng này cho làn sóng của daimyo (lãnh chúa). Inari vào thế kỉ thứ 16 đã trở thành người bảo trợ của thợ rèn và người bảo vệ cho chiến binh—vì lý do này, nhiều tổ hợp lâu đài ở Nhật Bản có thêm đền thờ Inari—và daimyo đặt tín ngưỡng vào vệ thần kami của họ sẽ cùng phù hộ cho họ khi di dời đến một lãnh địa mới.[14] Vai trò thần thánh của Inari tiếp tục được mở rộng; ở biển, họ trở thành một người bảo vệ ngư dân; ở Edo, họ được cầu nguyện để phòng ngừa hỏa hoạn. Họ trở thành người bảo trợ của diễn viên và kỹ nữ, từ khi những đền thờ của họ thường nằm gần những khu giải trí mà những người làm nghề này cư ngụ. Họ bắt đầu được thờ phụng như Inari như ý, một vị thần may mắn và thịnh vượng; một câu nói phổ biến ở Osaka là Byō Kōbō, yoku Inari (Bệnh tật thì [cầu nguyện] Kōbō, ước vọng thì [cầu nguyện] Inari).[15][16] Trớ trêu thay, Inari cũng bắt đầu được cầu khấn cho sức khỏe; họ được đồn là có thể chữa khỏi nhiều loại bệnh tật như ho, đau răng, gãy xương và giang mai.[17] Phụ nữ thì cầu khấn Inari để có con.

Sau khi có một nghị định của chính phủ quy định việc phân tách các tín ngưỡng Phật giáo và Thần đạo, nhiều đền thờ Inari đã trải qua những thay đổi. Tại Fushimi Inari, chẳng hạn, các cấu trúc liên quan đến Phật giáo đều bị dỡ bỏ. Tuy nhiên, sự tôn thờ trộn lẫn trong quần chúng vẫn được tiếp diễn.[18] Một số ngôi chùa Phật giáo, chẳng hạn như Toyokawa Inari, duy trì tín ngưỡng thờ Inari bằng cách cho rằng họ đã luôn thờ một vị thần Phật giáo (thường là Dakiniten), mà dân gian thường nhầm lẫn là Inari.[19]

Trong thời kỳ Tokugawa, khi tiền bạc thay thế cho lúa gạo làm thước đo của sự giàu có ở Nhật Bản, vai trò của Inari như một kami của sự thịnh vượng đã được mở rộng bao gồm tất cả các khía cạnh tài chính, kinh doanh và công nghiệp. Vào đầu thế kỉ 18, những người sùng bái Inari ở Ginza đúc ra những đồng xu có chạm khắc để cúng dường cho Inari, có hình ảnh hai con cáo và một viên ngọc hoặc những chữ mang ý nghĩa sống thọ và cầu may.[20]